La experiencia actoral de John Gallagher Jr.

En 2006, protagonizó el musical de rock "Spring Awakening" y ganó el 61º Premio Tony en 2007 al Mejor Actor de Reparto por su papel en la obra.

En 2010, protagonizó la película "Jonah Hux" coprotagonizada por Josh Brolin y Megan Fox.

En 2012, protagonizó la serie de televisión "The Newsroom" protagonizada por Jeff Daniels y Emily Mortimer, interpretando a Jim Harper.

En 2013 protagonizó la película "The Asylum" junto a Brie Larson y Kaitlyn Dever***, interpretando el papel de Mason, el novio de la heroína Grace. Ese mismo año, se unió a la miniserie adaptada de la novela ganadora del Premio Pulitzer "Olive Kitteridge".